As atribuições do Conselho Diretor foram modificadas no decorrer da história com as mudanças nas legislações do país e com a Constituição Federal de 1998. As alterações incidiram na própria forma de organização do Conselho e em questões que vão do regime de trabalho aos poderes para alienar e administrar bens.
Formado por seis membros titulares e dois suplentes, escolhidos entre pessoas de ilibada reputação e notória competência, o Conselho é presidido pela reitora da Universidade de Brasília. Os demais integrantes são nomeados pelo Ministério da Educação, a partir de lista tríplice (para cada vaga) aprovada pelo Conselho Universitário (Consuni) e encaminhada pela administração superior da UnB. De acordo com o estatuto do colegiado, os membros exercerão mandato por quatro anos, com possibilidade de serem reconduzidos.
O Conselho Diretor tem como competências assessorar a reitora na administração dos bens imóveis comerciais e residenciais, analisar o relatório anual sobre a gestão desses bens imóveis e elaborar relatório anual de atividades, a ser submetido à apreciação do Consuni.
